引用本文： 刘森, 贾钧, 张笑, 张巍, 曾涵江, 伍兵, 杨烈, 宋彬, 黄子星. 直肠MRI解剖及其在直肠癌中的临床实践. 中国普外基础与临床杂志, 2021, 28(3): 385-389. doi: 10.7507/1007-9424.202101047 复制
磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）在直肠癌术前分期中的应用已成为临床管理的重要组成部分。国内外的直肠癌诊疗指南和专家共识均推荐术前使用 MRI 进行影像学评价，并且推荐了高分辨 MRI 的扫描序列[1-6]。2020 年国家卫生健康委员会发布的最新中国结直肠癌诊疗规范[1]以及 2020 年中国临床肿瘤学会的结直肠癌诊疗指南[2]均推荐对直肠癌患者术前行 MRI 检查以对直肠癌临床关键问题进行影像学评价。为了帮助青年外科医生和放射科医生更好地解读直肠癌 MRI，笔者现就直肠癌 MRI 涉及到的重要影像解剖基础和容易犯错的临床实践要点阐述如下。
1 影像解剖基础
1.1 直肠的定义、“Sigmoid take-off”和直肠分段
在临床实践中，乙状结肠癌和直肠癌的治疗方案是不一样的，而且其预后也不同，因此准确的定位诊断是十分重要的，外科医生、放射科医生和病理科医生都最好使用相同的定义，以确保信息的准确表述[7]。胚胎学上认为，中上段直肠起源于内胚层，下段直肠起源于外胚层[8]。但临床上对于直肠的定义一直以来都没有统一，即对直肠乙状结肠连接部（rectosigmoid junction，RSJ）的定义没有统一。RSJ 的定义经常被临床医生混淆。解剖学定义认为， RSJ 是位于骶 3 椎水平的节段，即骶 3 椎水平以下就是直肠[7]。而外科学认为 RSJ 位于骶骨岬水平，骶骨岬水平以下为直肠[3, 9]。
2018 年一个英国研究团队基于 MRI 表现提出了“sigmoid take-off”的影像解剖概念[10]，并在 2019 年的国际专家共识讨论中得到支持[11]，随后 2020 年的数项研究对该概念给予了进一步的支持[12-14]。“Sigmoid take-off”是基于解剖学的 RSJ 的影像学定义。这一点标志着直肠系膜和结肠系膜的交界处，因此也是直肠和乙状结肠的连接处。在此处以上，乙状结肠系膜变得可移动，并从骶骨向腹侧抬起，使乙状结肠水平走行。在此处以下，直肠和直肠系膜向后固定，直到直肠系膜顶端。在 MRI 或 CT 上，当乙状结肠变为水平时，这一点在矢状面上很容易识别（图 1a），或者当乙状结肠前移时，这一点在轴位上很容易识别（图 1b）。但根据笔者在临床实践中的经验，部分患者并没有典型的“sigmoid take-off” ，因此在判断 RSJ 时依然要依靠骨性标志。“sigmoid take-off”是一个最新的解剖概念，目前还没有标准的中文翻译，中国临床肿瘤学会结直肠癌诊疗指南也是直接使用“sigmoid take-off” [2]，而中国结直肠癌诊疗规范尚未引入此概念。
图1
示正常直肠 T2WI 图像
a：高分辨 T2WI 矢状位，黑箭所示为 “sigmoid take-off” 的位置（白实线：乙状结肠；白虚线：直肠；S3：骶 3 椎体）。b：高分辨 T2WI 轴位，黑箭所示为 “sigmoid take-off” 的位置（白实线：乙状结肠）。c：正常直肠 T2WI 轴位图像，①：直肠黏膜层，呈线状较低信号；②：直肠黏膜下层，呈不均匀厚度的较高信号；③：固有肌层，呈较低信号，内侧为环肌侧，外侧纵肌层，中间是菲薄的脂肪；④：直肠系膜筋膜，呈线状的较低信号；⑤：直肠系膜，是被直肠系膜筋膜包绕的脂肪纤维结缔组织，呈高信号；B：膀胱；S：精囊
直肠的上界是“sigmoid take-off” ，直肠的下界是肛管直肠环。肛管直肠环可以由 2 个解剖标志来确定：第一个是内肌层厚度的突然增加，对应于肛门内括约肌的上限[15]；另一个是耻骨直肠肌的上缘[16-17]。直肠的分段有两段法，即以腹膜返折为界分为上、下两段[18]；另有三段法，即以腹膜返折之上为上段，距肛缘小于 6 cm 的部分为下段，上下两段之间为中段[11, 15]。临床实践中主要以三段法进行分段，因为三段法较好地体现了直肠走行由腹膜内到腹膜间位再到腹膜外的变化过程。
1.2 正常直肠的 MRI 表现
在不压脂的 T2WI 和 T1WI 图像上，直肠壁黏膜层表现为规则的线状低信号（厚度约为 1 mm）；黏膜下层呈厚度不均匀的较高信号，当直肠扩张时，黏膜下层有可能不能显示；固有肌层由内侧的环肌层和外侧的纵肌层组成，两者均为线状低信号，环肌层与纵肌层之间可有高信号的脂肪层隔开[15, 19]（图 1c）。直肠上段有浆膜层，在正常情况下浆膜层一般不能显示。
1.3 直肠系膜筋膜（mesorectal fascia，MRF）
首先，直肠系膜是一个临床术语，不是解剖术语。在解剖学上，系膜指悬吊器官的两层腹膜，直肠的上段被腹膜包裹，而直肠中下段并没有被腹膜包裹，所以不应该具有解剖学定义的系膜结构[20]。现在临床上使用的“直肠系膜”这一术语，是外科用来描述被直肠固有筋膜包裹的组织，其内含脂肪纤维结缔组织、直肠上下动静脉、直肠的淋巴管及淋巴结、支配直肠的神经等组织[20]。包绕直肠系膜的固有筋膜就是 MRF[20]。
直肠系膜在不压脂的 T1WI 和 T2WI 上均呈均匀高信号（图 1c），且高于邻近皮下脂肪信号[15, 19, 21-22]，这可能与直肠系膜内的脂肪属内脏脂肪，有较丰富的血液灌注和神经分布，具有更活跃的细胞代谢活性等有关[21-22]。MRF 在不压脂的 T1WI 和 T2WI 上均呈较低信号（图 1c）。国内有学者[22]利用 MRI 发现直肠的横径、腹壁下脂肪厚度和双侧股骨头间距与直肠系膜横径呈正相关，子宫横径、膀胱横径、性别和年龄与直肠系膜横径无关。这提示可以通过让直肠空虚或减重使直肠系膜缩小，或充盈直肠、增重来扩大直肠系膜，这或许对手术有所帮助。
2 临床实践要点
2.1 T 分期
进行 T 分期最好采用高分辨 MRI，在 T2WI 图像上根据肿瘤与直肠壁各层以及直肠系膜的信号差异来进行判断。肿瘤位于黏膜及黏膜下层为 T1 期，肿瘤侵及肌层为 T2 期，肿瘤侵出肌层并侵犯直肠系膜为 T3 期，肿瘤侵及腹膜为 T4a 期，肿瘤侵及邻近器官为 T4b 期。基于临床实践的需求，对于 T3 期进一步分期，但是不同的学术组织对此略有不一致：欧洲肿瘤学会（ESMO）根据肿瘤突破肌层侵入直肠系膜的垂直距离将 T3 期分为 T3a（1 mm）、T3b（1～5 mm）、T3c（6～15 mm）、T3d（>15 mm）4 个亚组[18]；我国的直肠癌诊疗指南则是参考美国癌症联合委员会的癌症分期手册把 T3 期分为 T3a（<5 mm）、T3b（5～10 mm）和 T3c（>10 mm）3 个亚组[1]。
有几点需要注意：① 测量 T 分期必须在严格垂直于肿瘤所在肠段长轴的平面上进行评估，不正确的测量平面可能导致固有肌层模糊。② 区分 T2 期和 T3 期的关键是观察肿瘤是否累及直肠周围脂肪。③ T3 期是肿瘤越过固有肌层扩散至直肠周围脂肪，表现固有肌层 T2 低信号完全中断，无法与直肠周围高信号的脂肪区分，肿瘤呈宽基底隆起或结节状。④ 固有肌层的外纵肌层可被穿透壁的小血管局部破坏，但这并不一定表明肿瘤侵袭出肌层。⑤ 当肿瘤在 T2WI 上的显示不是很清晰的时候，弥散加权成像可以帮助肿瘤定位。⑥ 壁外扩散的深度必须在纵肌层外边缘以外来测量。
临床实践中的大多数分期错误是在 T2 与交界性 T3 的肿瘤鉴别上[23]。通常是由于使用较厚的扫描层厚和较低的分辨率技术所导致的。另外，有时很难区分真正的肿瘤侵犯直肠系膜和促纤维增生反应。纤维结缔组织在 T2WI 上表现为针状低信号，弥散加权成像显示水分子弥散不受限[23]。肿瘤侵犯直肠系膜会形成向直肠系膜延伸的、较厚的、中等信号强度的结节带，弥散加权成像显示水分子弥散受限[23]。
2.2 肠璧外血管侵犯（extramural venous invasion，EMVI）
EMVI 是指肿瘤侵犯了直肠固有肌层外的静脉[15]。EMVI 是直肠癌局部复发、远处复发和更差生存率的独立预测因子[24]。高分辨 T2WI 具有较好的诊断 EMVI 的效能[15]。正常情况下，直肠壁外的血管因为流空效应呈低信号，当肿瘤细胞侵入血管，使血管出现管腔扩大、轮廓不规则、流空信号消失，就可以诊断 EMVI[15]。从 EMVI 的定义可知，只有 T3 和 T4 期的肿瘤才有可能发生 EMVI，所以只要在图像上发现了 EMVI，就可以把 T 分期至少划分到 T3 期。MRI 评估 EMVI 的标准经过发展，目前最新的是 2016 年由 Jhaveri 等[25]根据血管与肿瘤的位置关系、血管的走行及管径、血管内有无肿瘤样信号影等因素完善了 0～4 分的由 MRI 检测的壁外血管侵犯（mrEMVI）5 级评分系统（表 1，图 2），与术后病理相比，mrEMVI 具有很高的准确率。
表1
基于 MRI 表现的 mrEMVI 评分标准[25]
图2
示 mrEMVI 评分标准示意图
a：0 分，肿瘤穿透肠壁处的附近没有血管；b：1 分，附近有血管，但血管没有扩张，管腔内没有肿瘤信号；c：2 分，附近有血管，血管轻微扩张，管腔内没有肿瘤信号；d：3 分，。附近有血管，血管扩张且腔内有中等程度的肿瘤信号；e：4 分，血管轮廓明显不规则，或者血管结节状扩张且内有明确的肿瘤信号。MP：固有肌层；RC：直肠癌；V：小静脉
需要注意几点：① EMVI 可以是连续的（与肿瘤相邻），也可以是不连续的（与肿瘤不相邻）。② 如前所述，EMVI 是与 T3 期、T4 期肿瘤相关的，T1 期和 T2 期是不会出现 EMVI 的。③ 如果存在 EMVI，则需要评估受累静脉与 MRF 之间的关系（即 EMVI 是否在筋膜 1 mm 范围内）。
即使是高分辨 MRI，对于管径小于 3 mm 的血管的 EMVI，其诊断准确性依然是有限的，可能是其中肿瘤信号无法识别[24, 26-27]。这些小血管缺乏较大血管的正常流空信号，只有在血管扩张或不规则的情况下，才能检测到肿瘤的侵袭。此外，将 EMVI 误判为肿大淋巴结或将肿大淋巴结误判为 EMVI 也是一个潜在的误诊可能。
2.3 淋巴结状态
基于淋巴结的大小、形状、边界、信号等形态学标准，MRI 检测直肠癌淋巴结转移的敏感度是比较低[28-30]。短径>10 mm 的淋巴结基本上可以肯定是转移，但是 50% 以上的转移淋巴结直径<5 mm[31-32]。有研究[33-34]表明，弥散加权成像判断直肠癌淋巴结转移并不优于形态学标准。超微超顺磁性氧化铁（ultrasmall superparamagnetic iron oxide，USPIO）是一种新兴的磁共振对比剂，以 USPIO 作为对比剂进行的 MRI 检查在一些探索性的研究中显示出很好的敏感度和特异度[35]，但 USPIO 目前尚未进入临床应用。2018 年欧洲胃肠道和腹部放射学会制定的直肠癌 MRI 专家共识[6]，推荐在直肠癌首次分期时，以淋巴结短径>9 mm 为转移淋巴结，新辅助化疗后淋巴结短径<5 mm 为良性淋巴结，新辅助化疗后淋巴结短径>5 mm 为转移淋巴结。
2.4 环周切缘（circumferential resection margin，CRM）
CRM 是一个外科概念，是指手术切除的标本表面，无腹膜覆盖的部分。目前直肠癌的标准术式是全直肠系膜切除手术（total mesorectal excision，TME），即将直肠系膜完全切除，因此 TME 手术的 CRM 对应在 MRI 图像上就是 MRF 。评估 CRM 是否受肿瘤累及，是在图像上测量肿瘤组织与 MRF 之间的距离[36-37]。在垂直于直肠长轴的高分辨 T2WI 上，肿瘤与 MRF 的距离>2 mm，CRM 为阴性；距离<1 mm，CRM 为阳性；距离在 1～2 mm 之间，CRM 为受威胁的。T1 期和 T2 期病灶局限在肠壁内，此时的 CRM 肯定为阴性。在 T3 期及以上的肿瘤，CRM 是否受累是一个重要的预后因素。
在临床实践中需要注意的是，首先，CRM 所指的肿瘤是指含肿瘤细胞的组织，即不仅是指原发病灶，也包括受累的血管、MRF 以内的转移淋巴结、肿瘤沉积，选取距离 MRF 最近的肿瘤组织为起始点进行测量[15, 38]。其次，直肠腔的空虚与否会影响 CRM 的测量，比如直肠腔内使用对比剂充盈肠腔或者肠腔内有残留粪便时都会致实际的 CRM 缩小，导致假阳性的评估[6]。另外，只适用于腹膜反折以下的肿瘤[39]，因为腹膜反折以下才有 MRF，比如腹膜反折之上的直肠癌侵犯腹膜，其评估为 T4a 环周切缘阴性。MRF 在直肠下段与直肠前壁非常接近，因此容易被低位直肠癌直接侵犯或 CRM 阳性[28]。
总结，直肠 MRI 是直肠癌临床分期和多学科诊疗的重要基础，外科医生和放射科医生必须要掌握关键的影像解剖基础和临床实践要点，才能准确解释直肠癌 MRI 的图像信息。
重要声明
利益冲突声明：本文全体作者阅读并理解了《中国普外基础与临床杂志》的政策声明，各作者不存在利益冲突、财务冲突或其他冲突。
作者贡献声明：刘森和贾钧进行文献检索、文献信息分析总结及综述撰写；张笑和张巍进行相关文献筛选、质量评价；曾涵江和伍兵构思行文提纲；杨烈和宋彬对本文学术指导；黄子星负责选题、文稿审阅及修改，对本文总体学术负责。
磁共振成像（magnetic resonance imaging，MRI）在直肠癌术前分期中的应用已成为临床管理的重要组成部分。国内外的直肠癌诊疗指南和专家共识均推荐术前使用 MRI 进行影像学评价，并且推荐了高分辨 MRI 的扫描序列[1-6]。2020 年国家卫生健康委员会发布的最新中国结直肠癌诊疗规范[1]以及 2020 年中国临床肿瘤学会的结直肠癌诊疗指南[2]均推荐对直肠癌患者术前行 MRI 检查以对直肠癌临床关键问题进行影像学评价。为了帮助青年外科医生和放射科医生更好地解读直肠癌 MRI，笔者现就直肠癌 MRI 涉及到的重要影像解剖基础和容易犯错的临床实践要点阐述如下。
1 影像解剖基础
1.1 直肠的定义、“Sigmoid take-off”和直肠分段
在临床实践中，乙状结肠癌和直肠癌的治疗方案是不一样的，而且其预后也不同，因此准确的定位诊断是十分重要的，外科医生、放射科医生和病理科医生都最好使用相同的定义，以确保信息的准确表述[7]。胚胎学上认为，中上段直肠起源于内胚层，下段直肠起源于外胚层[8]。但临床上对于直肠的定义一直以来都没有统一，即对直肠乙状结肠连接部（rectosigmoid junction，RSJ）的定义没有统一。RSJ 的定义经常被临床医生混淆。解剖学定义认为， RSJ 是位于骶 3 椎水平的节段，即骶 3 椎水平以下就是直肠[7]。而外科学认为 RSJ 位于骶骨岬水平，骶骨岬水平以下为直肠[3, 9]。
2018 年一个英国研究团队基于 MRI 表现提出了“sigmoid take-off”的影像解剖概念[10]，并在 2019 年的国际专家共识讨论中得到支持[11]，随后 2020 年的数项研究对该概念给予了进一步的支持[12-14]。“Sigmoid take-off”是基于解剖学的 RSJ 的影像学定义。这一点标志着直肠系膜和结肠系膜的交界处，因此也是直肠和乙状结肠的连接处。在此处以上，乙状结肠系膜变得可移动，并从骶骨向腹侧抬起，使乙状结肠水平走行。在此处以下，直肠和直肠系膜向后固定，直到直肠系膜顶端。在 MRI 或 CT 上，当乙状结肠变为水平时，这一点在矢状面上很容易识别（图 1a），或者当乙状结肠前移时，这一点在轴位上很容易识别（图 1b）。但根据笔者在临床实践中的经验，部分患者并没有典型的“sigmoid take-off” ，因此在判断 RSJ 时依然要依靠骨性标志。“sigmoid take-off”是一个最新的解剖概念，目前还没有标准的中文翻译，中国临床肿瘤学会结直肠癌诊疗指南也是直接使用“sigmoid take-off” [2]，而中国结直肠癌诊疗规范尚未引入此概念。
图1
示正常直肠 T2WI 图像
a：高分辨 T2WI 矢状位，黑箭所示为 “sigmoid take-off” 的位置（白实线：乙状结肠；白虚线：直肠；S3：骶 3 椎体）。b：高分辨 T2WI 轴位，黑箭所示为 “sigmoid take-off” 的位置（白实线：乙状结肠）。c：正常直肠 T2WI 轴位图像，①：直肠黏膜层，呈线状较低信号；②：直肠黏膜下层，呈不均匀厚度的较高信号；③：固有肌层，呈较低信号，内侧为环肌侧，外侧纵肌层，中间是菲薄的脂肪；④：直肠系膜筋膜，呈线状的较低信号；⑤：直肠系膜，是被直肠系膜筋膜包绕的脂肪纤维结缔组织，呈高信号；B：膀胱；S：精囊
直肠的上界是“sigmoid take-off” ，直肠的下界是肛管直肠环。肛管直肠环可以由 2 个解剖标志来确定：第一个是内肌层厚度的突然增加，对应于肛门内括约肌的上限[15]；另一个是耻骨直肠肌的上缘[16-17]。直肠的分段有两段法，即以腹膜返折为界分为上、下两段[18]；另有三段法，即以腹膜返折之上为上段，距肛缘小于 6 cm 的部分为下段，上下两段之间为中段[11, 15]。临床实践中主要以三段法进行分段，因为三段法较好地体现了直肠走行由腹膜内到腹膜间位再到腹膜外的变化过程。
1.2 正常直肠的 MRI 表现
在不压脂的 T2WI 和 T1WI 图像上，直肠壁黏膜层表现为规则的线状低信号（厚度约为 1 mm）；黏膜下层呈厚度不均匀的较高信号，当直肠扩张时，黏膜下层有可能不能显示；固有肌层由内侧的环肌层和外侧的纵肌层组成，两者均为线状低信号，环肌层与纵肌层之间可有高信号的脂肪层隔开[15, 19]（图 1c）。直肠上段有浆膜层，在正常情况下浆膜层一般不能显示。
1.3 直肠系膜筋膜（mesorectal fascia，MRF）
首先，直肠系膜是一个临床术语，不是解剖术语。在解剖学上，系膜指悬吊器官的两层腹膜，直肠的上段被腹膜包裹，而直肠中下段并没有被腹膜包裹，所以不应该具有解剖学定义的系膜结构[20]。现在临床上使用的“直肠系膜”这一术语，是外科用来描述被直肠固有筋膜包裹的组织，其内含脂肪纤维结缔组织、直肠上下动静脉、直肠的淋巴管及淋巴结、支配直肠的神经等组织[20]。包绕直肠系膜的固有筋膜就是 MRF[20]。
直肠系膜在不压脂的 T1WI 和 T2WI 上均呈均匀高信号（图 1c），且高于邻近皮下脂肪信号[15, 19, 21-22]，这可能与直肠系膜内的脂肪属内脏脂肪，有较丰富的血液灌注和神经分布，具有更活跃的细胞代谢活性等有关[21-22]。MRF 在不压脂的 T1WI 和 T2WI 上均呈较低信号（图 1c）。国内有学者[22]利用 MRI 发现直肠的横径、腹壁下脂肪厚度和双侧股骨头间距与直肠系膜横径呈正相关，子宫横径、膀胱横径、性别和年龄与直肠系膜横径无关。这提示可以通过让直肠空虚或减重使直肠系膜缩小，或充盈直肠、增重来扩大直肠系膜，这或许对手术有所帮助。
2 临床实践要点
2.1 T 分期
进行 T 分期最好采用高分辨 MRI，在 T2WI 图像上根据肿瘤与直肠壁各层以及直肠系膜的信号差异来进行判断。肿瘤位于黏膜及黏膜下层为 T1 期，肿瘤侵及肌层为 T2 期，肿瘤侵出肌层并侵犯直肠系膜为 T3 期，肿瘤侵及腹膜为 T4a 期，肿瘤侵及邻近器官为 T4b 期。基于临床实践的需求，对于 T3 期进一步分期，但是不同的学术组织对此略有不一致：欧洲肿瘤学会（ESMO）根据肿瘤突破肌层侵入直肠系膜的垂直距离将 T3 期分为 T3a（1 mm）、T3b（1～5 mm）、T3c（6～15 mm）、T3d（>15 mm）4 个亚组[18]；我国的直肠癌诊疗指南则是参考美国癌症联合委员会的癌症分期手册把 T3 期分为 T3a（<5 mm）、T3b（5～10 mm）和 T3c（>10 mm）3 个亚组[1]。
有几点需要注意：① 测量 T 分期必须在严格垂直于肿瘤所在肠段长轴的平面上进行评估，不正确的测量平面可能导致固有肌层模糊。② 区分 T2 期和 T3 期的关键是观察肿瘤是否累及直肠周围脂肪。③ T3 期是肿瘤越过固有肌层扩散至直肠周围脂肪，表现固有肌层 T2 低信号完全中断，无法与直肠周围高信号的脂肪区分，肿瘤呈宽基底隆起或结节状。④ 固有肌层的外纵肌层可被穿透壁的小血管局部破坏，但这并不一定表明肿瘤侵袭出肌层。⑤ 当肿瘤在 T2WI 上的显示不是很清晰的时候，弥散加权成像可以帮助肿瘤定位。⑥ 壁外扩散的深度必须在纵肌层外边缘以外来测量。
临床实践中的大多数分期错误是在 T2 与交界性 T3 的肿瘤鉴别上[23]。通常是由于使用较厚的扫描层厚和较低的分辨率技术所导致的。另外，有时很难区分真正的肿瘤侵犯直肠系膜和促纤维增生反应。纤维结缔组织在 T2WI 上表现为针状低信号，弥散加权成像显示水分子弥散不受限[23]。肿瘤侵犯直肠系膜会形成向直肠系膜延伸的、较厚的、中等信号强度的结节带，弥散加权成像显示水分子弥散受限[23]。
2.2 肠璧外血管侵犯（extramural venous invasion，EMVI）
EMVI 是指肿瘤侵犯了直肠固有肌层外的静脉[15]。EMVI 是直肠癌局部复发、远处复发和更差生存率的独立预测因子[24]。高分辨 T2WI 具有较好的诊断 EMVI 的效能[15]。正常情况下，直肠壁外的血管因为流空效应呈低信号，当肿瘤细胞侵入血管，使血管出现管腔扩大、轮廓不规则、流空信号消失，就可以诊断 EMVI[15]。从 EMVI 的定义可知，只有 T3 和 T4 期的肿瘤才有可能发生 EMVI，所以只要在图像上发现了 EMVI，就可以把 T 分期至少划分到 T3 期。MRI 评估 EMVI 的标准经过发展，目前最新的是 2016 年由 Jhaveri 等[25]根据血管与肿瘤的位置关系、血管的走行及管径、血管内有无肿瘤样信号影等因素完善了 0～4 分的由 MRI 检测的壁外血管侵犯（mrEMVI）5 级评分系统（表 1，图 2），与术后病理相比，mrEMVI 具有很高的准确率。
表1
基于 MRI 表现的 mrEMVI 评分标准[25]
图2
示 mrEMVI 评分标准示意图
a：0 分，肿瘤穿透肠壁处的附近没有血管；b：1 分，附近有血管，但血管没有扩张，管腔内没有肿瘤信号；c：2 分，附近有血管，血管轻微扩张，管腔内没有肿瘤信号；d：3 分，。附近有血管，血管扩张且腔内有中等程度的肿瘤信号；e：4 分，血管轮廓明显不规则，或者血管结节状扩张且内有明确的肿瘤信号。MP：固有肌层；RC：直肠癌；V：小静脉
需要注意几点：① EMVI 可以是连续的（与肿瘤相邻），也可以是不连续的（与肿瘤不相邻）。② 如前所述，EMVI 是与 T3 期、T4 期肿瘤相关的，T1 期和 T2 期是不会出现 EMVI 的。③ 如果存在 EMVI，则需要评估受累静脉与 MRF 之间的关系（即 EMVI 是否在筋膜 1 mm 范围内）。
即使是高分辨 MRI，对于管径小于 3 mm 的血管的 EMVI，其诊断准确性依然是有限的，可能是其中肿瘤信号无法识别[24, 26-27]。这些小血管缺乏较大血管的正常流空信号，只有在血管扩张或不规则的情况下，才能检测到肿瘤的侵袭。此外，将 EMVI 误判为肿大淋巴结或将肿大淋巴结误判为 EMVI 也是一个潜在的误诊可能。
2.3 淋巴结状态
基于淋巴结的大小、形状、边界、信号等形态学标准，MRI 检测直肠癌淋巴结转移的敏感度是比较低[28-30]。短径>10 mm 的淋巴结基本上可以肯定是转移，但是 50% 以上的转移淋巴结直径<5 mm[31-32]。有研究[33-34]表明，弥散加权成像判断直肠癌淋巴结转移并不优于形态学标准。超微超顺磁性氧化铁（ultrasmall superparamagnetic iron oxide，USPIO）是一种新兴的磁共振对比剂，以 USPIO 作为对比剂进行的 MRI 检查在一些探索性的研究中显示出很好的敏感度和特异度[35]，但 USPIO 目前尚未进入临床应用。2018 年欧洲胃肠道和腹部放射学会制定的直肠癌 MRI 专家共识[6]，推荐在直肠癌首次分期时，以淋巴结短径>9 mm 为转移淋巴结，新辅助化疗后淋巴结短径<5 mm 为良性淋巴结，新辅助化疗后淋巴结短径>5 mm 为转移淋巴结。
2.4 环周切缘（circumferential resection margin，CRM）
CRM 是一个外科概念，是指手术切除的标本表面，无腹膜覆盖的部分。目前直肠癌的标准术式是全直肠系膜切除手术（total mesorectal excision，TME），即将直肠系膜完全切除，因此 TME 手术的 CRM 对应在 MRI 图像上就是 MRF 。评估 CRM 是否受肿瘤累及，是在图像上测量肿瘤组织与 MRF 之间的距离[36-37]。在垂直于直肠长轴的高分辨 T2WI 上，肿瘤与 MRF 的距离>2 mm，CRM 为阴性；距离<1 mm，CRM 为阳性；距离在 1～2 mm 之间，CRM 为受威胁的。T1 期和 T2 期病灶局限在肠壁内，此时的 CRM 肯定为阴性。在 T3 期及以上的肿瘤，CRM 是否受累是一个重要的预后因素。
在临床实践中需要注意的是，首先，CRM 所指的肿瘤是指含肿瘤细胞的组织，即不仅是指原发病灶，也包括受累的血管、MRF 以内的转移淋巴结、肿瘤沉积，选取距离 MRF 最近的肿瘤组织为起始点进行测量[15, 38]。其次，直肠腔的空虚与否会影响 CRM 的测量，比如直肠腔内使用对比剂充盈肠腔或者肠腔内有残留粪便时都会致实际的 CRM 缩小，导致假阳性的评估[6]。另外，只适用于腹膜反折以下的肿瘤[39]，因为腹膜反折以下才有 MRF，比如腹膜反折之上的直肠癌侵犯腹膜，其评估为 T4a 环周切缘阴性。MRF 在直肠下段与直肠前壁非常接近，因此容易被低位直肠癌直接侵犯或 CRM 阳性[28]。
总结，直肠 MRI 是直肠癌临床分期和多学科诊疗的重要基础，外科医生和放射科医生必须要掌握关键的影像解剖基础和临床实践要点，才能准确解释直肠癌 MRI 的图像信息。
重要声明
利益冲突声明：本文全体作者阅读并理解了《中国普外基础与临床杂志》的政策声明，各作者不存在利益冲突、财务冲突或其他冲突。
作者贡献声明：刘森和贾钧进行文献检索、文献信息分析总结及综述撰写；张笑和张巍进行相关文献筛选、质量评价；曾涵江和伍兵构思行文提纲；杨烈和宋彬对本文学术指导；黄子星负责选题、文稿审阅及修改，对本文总体学术负责。
